11 年前
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以民国时期江城为背景，讲述书画世家身份的中共情报员严雨墨（肖雨饰），在打入国民党内部后，结识江城内八面玲珑的青年辜新城（许睿浩饰）。两人周旋于各方势力之间，运用传统书画h技巧，抽丝剥茧。历经生死考验，仍坚守心中理想，在信仰的指引下完成了成长与蜕变。。浪漫的七夕将至，真行寺（内藤大希 饰）向托生（浜尾京介 饰）道出了一直以来心中所隐藏的那个秘密——他无法自拔的爱上了名为三洲新（马场良马 饰）的男子。尽管真行寺一片真心，在机缘巧合之下同三洲新成为了恋人，然而，冷酷而又无情的三洲新却强调自己和真行寺之间的，不过是单纯的肉体关系。
与此同时，高林泉（三津谷亮 饰）和吉泽道雄（小林豊 饰）之间的感情亦产生了问题，尽管两人都十分温柔，但还是几乎要擦肩而过。为了帮助道雄，义一找到了高林，却被高林误会他和道雄的关系而产生了矛盾。在真行寺和三洲新的关系尚不稳定之时，一位名叫相乐（广濑友祐 饰）的前辈的出现再度掀起了波澜。。這一天，水果奶奶在拜訪哇嚕途中，不小心在山林中迷了路，一隻神祕白鹿出現，引領水果奶奶誤闖不為人知的妖怪結界，小妖們來自妖怪世界不同的家族，庫倫（電）、火猴（火）、艾里（風）、嘎嘎（巨人），對於人類的到來大家覺得相當不安，合謀想將水果奶奶逐出妖怪世界，幾次衝突之後，水果奶奶終於巧妙收服了小妖們的心。 然而繽紛美麗的妖界並不平靜，流傳已久的可怕預言即將發生，隱身黑暗伺機而動的巨魔妖數度攻擊眾人，甚至將白鹿爺爺擄走，挫敗焦慮的小妖在奶奶的陪伴下，滿懷勇氣接受困難重重的修煉，與水果奶奶攜手對抗可怕的巨魔妖，試圖阻止毀滅妖界的末世預言。。
