6 年前
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故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，并重新相遇化身为人类版本的小马朋友们……。半年前，17岁的布兰特（Xavier Samuel 饰）与父亲驾车遭遇车祸，父亲身亡，布兰特和母亲始终没有从伤痛中走出。同校的劳拉（Robin McLeavy 饰）邀请布兰特同去舞会，布兰特木讷的予以拒绝，转头陪伴自己的女友赫莉。当天布兰特独身在野外攀岩，当他来到山顶时，久候多时的劳拉之父将他麻醉带走。 布兰特醒来时，发现自己被困在劳拉家中，这个看上去文静的微胖女孩居然利用自己的父亲将多位男孩绑架，父女二人残酷的虐待他们，最后用电钻把他们的头骨钻开变成嘶哑的痴呆。劳拉的母亲也不能免于折磨，她形容枯槁奄奄一息，被父女二人视为无物。面对这对关系暧昧的怪异父女，布兰特必须用尽一切办法自救……。以Sookie去了精灵界开始，在精灵界Sookie遇到了她的爷爷，她爷爷告诉她只是来了两天而已，但是精灵界的两天相当于人界的二十年。 Sookie离开精灵界回到人界，已经是一年后。Sam与一群变形人好友乐得聊天，而Tara则离开了小镇，而此时的Bill已经是路易西安纳州的新王。Eric则隶属于他。而原来Bill则是当权者们派往原来Queen的间谍。 此时的Jessica也与爱郎Hoyt在一起了。而Lafayette与他的同性恋男友则开始参加一些巫师聚会。聚会是由一个热爱魔法的老女人Marnie（本季大反派）所举办。 Marnie召唤出几百年前曾经对吸血鬼进行过大屠杀但最后被烧死的女巫役亡师Antoneo鬼魂。 Bill知道有女巫集会，派Eric去查探，结果在被Antoneo附身的Marnie施展咒语下失忆，开车回家的Sookie发现了失忆的Eric，...。
