25 年前
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星佑航空西北1249航班遭遇突发危机，机长姜雨溪与副机长秦漠操作失当致飞机失控，塔台空管员岳云天违规指挥助其迫降。然而，姜雨溪与秦漠却联手诬陷岳云天传递错误指令，煽动乘客施暴，导致岳云天含冤入狱，最终在医院被二人当面揭露真相后气绝身亡。。曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？。爱好幻想、经常沉醉在漫画世界的星仔，机缘巧合下被黑帮大哥韦杰收为手下，并与杰的义子阿俊成为莫逆之交。星仔与阿俊屡建奇功，一次赴泰国进行毒品交易时，星仔更受毒王赏识，派他做香港代理人。韦杰对星仔声势日大甚为顾忌，设计陷害他，更派阿俊暗杀他……。
